Приход был образован на месте Дюдиковой пустыни, разорённой в начале XVII в. литовцами. Каменный храм во имя Иоанна Предтечи построен в 1653 году, в полуверсте к северу от города, на левом берегу р. Вологды. Упоминался в окладных книгах Вологодского архиерейского дома XVII и XVIII в.в. Алтарь был троечастный, с тремя пролётами, разделённый поперечными стенами. Престолы в честь: Рождества Крестителя Господня Иоанна Предтечи - главный, прп. Hилa Столобенского (в южной части алтаря, устроен в 1790 г.), прп. Кирилла Новоезерского (в северной части алтаря). Стены были выложены сплошной кладкой из обожженного толстого кирпича, весом 25 ф. Иконостас - пятиярусный, пол - из каменных плит. Впоследствии этот храм был преобразован в приходской.

Вторая приходская церковь - Знаменская. Церковь издревле имела Знаменский престол, первоначально устроенный по случаю явления 2 сентября 1570 г., во время морового поветрия в Вологде, иконы Знамения Божией Матери. Эта икона хранилась в церкви, её размеры - 3 1/4 х 5 вершков. Каменная церковь была построена в 1748 году воеводой Фёдором Даниловичем Развариным. Тёплая, с одной главой на четырехгранном фонаре. Престолы в честь: иконы Божией Матери «Знамение» - главный, свт. Николая Мирликийского, мч. Уара Египетского.