В 1458 г. над гробом прав. Прокопия Устюжского была построена деревянная часовня, просуществовавшая недолго. В 1471 (1495?) г. ратные люди, жители Устюга, построили вместо часовни деревянную церковь, которая сгорела в 1496 г. В XVI столетии были даны два антиминса на освящение существовавшего тогда при церкви храма во имя мчч. Бориса и Глеба: первый антиминс дан в 1552 г. от архиепископа Ростовского Никандра, другой - в 1590 г. от митрополита Ростовского Варлаама I.

В писцовых книгах 1623-1626 г.г. письма и меры Никиты Вышеславцева и поддьяка Аггея Федорова описывалась церковь Прокопия праведнаго, Устюжского чудотворца, что в Остроге: деревянная, пятиглавая, с приделами святых страстотерпцев Бориса и Глеба и вмч. Георгия. Колокольня была рубленная, о шести стенах, а на ней шесть колоколов.

При Прокопиевской церкви имелась тёплая церковь в честь Алексия, митрополита Московскаго, с приделом св. Василия Блаженного. Образы, книги, свечи, ризы и сосуды церковные зимой переносили из Прокопиевской церкви в Алексиевскую.

23 апреля 1668 г. по благословенной грамоте митрополита Ростовского Ионы была заложена каменная холодная церковь, которая строилась тщанием гостей Афанасия и Василия Федотовых Гусельниковых. 18 сентября того же года церковь была освящена. В храме под спудом, за левым клиросом, покоились мощи прав. Прокопия Устюжского. Престолы в честь: прав. Прокопия Устюжского Христа ради юродивого - главный, свт. Тихона Задонского (более поздний?).

В 1724 г. стены в алтаре и церкви были украшены живописью по штукатурке. В трапезе стены и своды также были расписаны. Иконостас золоченый, резной, о пяти ставах. При входе в собор у южных дверей на каменном пьедестале находился камень овальной формы. Перед ним на стене - надпись о том, что камень этот "спаде с небесе во дни блаженного Прокопия из той тучи, которую восхоте Господь погубити во граде Устюзе прежде бывшие нераскаянные грешники (лета) 1638 года ноября в 1 день". В алтаре над престолом имелась резная сень на четырех столбах. Гробница над мощами была устроена в 1833 г.

Из церковных древностей самыми примечательными были: покров ко образу блаж. Прокопия 1684 г., водосвятная чаша 1641 г., серебряное блюдо 1675 г., рукописное житие прав. Прокопия с чудесами.

Новая приписная Алексиевская церковь была построена в 1672 г. по грамоте митрополита Ростовского Ионы, тщанием и иждивением купца Афанасия Гусельникова. Церковь тёплая, каменная, двухэтажная, одноглавая; в нижнем этаже - храм во имя собора Иоанна Предтечи, а в верхнем - придел в честь свт. Алексия, митрополита Московского.

В 1788 г. в приходе числилось 547 человек, в 1868 г. - 261.